在世界的每一个角落里，存在着这样一种生物：它们下等且奇怪，完全不同于任何动植物，自古以来为人类所敬畏，不知何时开始，被称为“虫”。它们有自己的生命形态以及生存方式，而这些方式或许会影响到人类的世界。“虫师”这个职业便应运而生，他们对虫进行研究记录，并接受人们的委托，解决由虫引起的奇异事件。故事主人公银古（中野裕斗 配音）就是这样一名四处云游的虫师，他一头银发，仅用一只眼睛视物；常常叼着一根烟，背着一个大行囊，翻山越岭，追寻虫的足迹。

明朝公主玉兰（罗玉娟 配音）远赴日本，要同那里最聪明的人一决高下。义满将军（刘北辰 配音）派出一休（王晓燕 配音）应战，结果公主败落。一休的聪明才智令玉兰对其产生了钦慕之心，坚持要成为他的妻子。无奈之下，一休只得将玉兰带到了安国寺。一休本以为，寺庙的艰苦生活会令从小娇生惯养的公主产生退却之心，哪知道公主生性坚韧好强，对接踵而至的困难应对自如。明朝皇帝送给义满将军一件价值连城的宝物，却被劫富济贫的大盗红猫窃走，红猫的真实身份，是一休的好友赤太郎（李正翔 配音），赤太郎最终被新佑卫门捉拿归案。得知了赤太郎悲惨的身世，公主和一休心生同情，决定帮助赤太郎免于一死。

迈克泰森、他的养女、一个友好的幽灵和一只酗酒的鸽子解开了谜团。

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“瞧一瞧看一看，暗芝居表演开始喽~”伴随着稀疏冷清的鼓声，江湖艺人（津田宽治 配音）鬼魅的吆喝声再度响起，充满好奇心的孩子从四面八方聚过来，一同观看哪一个有一个让人胆战心惊并且回味起来已经冷汗直冒的恐怖故事。承接第一季，《暗芝居》的故事继续以洋片（纸芝居）的表现形式讲述短小精悍的恐怖故事，而此次制作阵容得到壮大，在恐怖领域占有重要席位的清水崇（《咒怨》）、井口升（《无限富江》）等导演相继加盟，无疑提升了本作第二季的恐怖指数。片尾曲方面，初音带来的《四十九日目》，其邪典气息不逊于前作。此外，官网依然不定期提供恐怖短篇小说，让爱好者们继续在幽暗的世界里徜徉。

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故事背景为架空世界“碧岛”，这座位于日本列岛西南方的岛屿，被财团改造成宏大华丽的白金牢笼。本作主人公是濑良垣苍叶（私市淳 配音），在旧住民区一家“平凡”商店里打工，犬型智能伴侣“莲”常伴其左右，好友红雀（高桥广树 配音）亦对其照顾有加。然而从以前开始，苍叶就一直忍受着原因不明的头痛。同时，岛内又开始流行起一种虚拟对战游戏——“莱姆”。一向对此毫无兴趣的苍叶，某天在送货路上，突然被一名神秘人物拉入了莱姆的异空间内，强制进行对战。头痛的日渐加剧，背负着的沉重过去；神秘人物连番登场，都市传说“神隐”再现，苍叶看似平静的生活，正悄然发生了变化。