经过连番苦战，横峰诚（横山裕 饰）、涩泽薰（涉谷昴 饰）、村冈雄贵（村上信五 饰）、丸之内正悟（丸山隆平 饰）、安原俊（安田章大 饰）、锦野彻朗（锦户亮 饰）以及大川良介（大仓忠义 饰）等七位青年组成的关八战队终于打败了总统（东山纪之 饰）所率领的暗黑十字军，将久违的和平带回八万市。在此之后，关八战队被奉为救世主，市政府向他们下拨巨款，在纸醉金迷的逍遥岁月中，曾经的超级战士日渐沉沦。与此同时，大鹤市长（赤井英和 饰）则以关八为代言人，积极推行所谓打造零犯罪城市的Zero Project。周刊记者西乡（前田敦子 饰）察觉近年来八万市失踪人口不断增加，她怀疑这一切都与关八战队有关，于是隐姓埋名展开调查。另一方面，红战士与伙伴们渐行渐远，竟然最后站在了恐怖势力的阵容之中……

在某个神秘的夜晚，可怕的孢子突然降临地球，它们钻进人类的身体，从而将其据为己有，并且将人类作为猎杀吞食的目标。高中生泉新一（染谷将太 饰）也险些被孢子控制大脑，结果这个待在右手中寄生兽“小右”（阿部隆史 饰）便与之展开了奇妙的共存。某天，学校里来了位新老师田宫良子（深津绘里 饰），她和小右都敏锐地察觉到对方的存在。田宫将A（池内万作 饰）和岛田秀雄（东出昌大 饰）介绍给小右，并邀请他加入全部由寄生兽组成的网络以谋求发展。在此期间，新一和小右遭到A的伏击，而相依为命的母亲（余贵美子 饰）也不慎沦为寄生兽的俘虏。为了保护最重要的人，新一只有向穷凶极恶的寄生兽展开攻击……

乌鸦学校铃兰高中，新一学年战火再燃。强大可怕的强罗彻（柳乐悠弥 饰）接连摧毁对手的挑战，一步步朝着铃兰的顶点迈进。与此同时，干掉焚八商业四天王的镝木旋风雄（东出昌大 饰）转学来到铃兰，脑瓜灵光的小岐须健一（胜地凉 饰）等人便将宝压在旋风雄的身上，期待他和强罗的最终对决。拳哥（矢部享佑 饰）辗转回来，当初他最疼爱的老大的儿子加贺美辽平（早乙女太一 饰）则已成为铃兰的一年级生，更因击倒强罗而声名鹊起。与此同时，黑咲工业老大柴田浩树（岩田刚典 饰）的发小兼宿敌藤原一（永山绚斗 饰）走出看守所，在黑道的指示下勾结暴走族ODA对黑咲和铃兰分别展开狩猎，而他和加贺美联手则将战火推向顶点……本片根据高桥弘的同名原作漫画改编。